De club werd in 1928 opgericht en speelde aanvankelijk in de Noord-Ierse competitie. Na de Tweede Wereldoorlog was de club behoorlijk succesvol. Maar het stadion van de club lag in een katholieke wijk en dat botste vaak met de protestantse clubs uit het land (het merendeel). Na verloop van tijd weigerden clubs nog naar Derry te komen omdat het ook niet veilig was wegens de IRA. De club werd gedwongen om in het stadion van Coleraine te spelen vanaf 1969 en trok zich in 1973 uit de competitie terug.
De club speelde enkele jaren niet en vroeg daarna asiel aan in Ierland maar werd elk jaar geweigerd om toe te treden tot de League in het voordeel van kleinere clubs. Na enkele succesvolle wedstrijden tegen clubs als Shamrock Rovers, Dundalk FC en St. Patrick's Athletic werd de club uiteindelijk toegelaten op voorwaarde dat de Noord-Ierse voetbalbond geen bezwaren maakte en de FIFA geen sanctie zou opleggen. De club werd in 1985 toegelaten tot de First Division en promoveerde in 1987 naar de Premier Division. In 1989 won de club een historische triple, de titel, de beker en de ligabeker.
Met de oprichting van de Setanta Sports Cup in 2005 speelde de club voor het eerst sinds de jaren 70 weer tegen Noord-Ierse teams. Door financiële problemen werd de club ondanks een vierde plaats in het seizoen 2009 uit de competitie gezet. Na één seizoen keerde de club terug.
.svg){kind=small}
Derry
Premier Division
Éamon Zayed (22); Winnaar League Cup > Cork City FC: 1-0
Junior Ogedi-Uzokwe (14); Finalist League Cup > Dundalk FC: 2-2 (5-6 n.s.)
Zie Lijst van Europese wedstrijden van Derry City FC voor het hoofdartikel over dit onderwerp.
· 
· 