Vēstures avotos pirmoreiz minēta 1589. gadā, kad Polijas karalis Sigismunds III atļāva Aleksandram Višņeveckim dibināt pilsētu pie tatāru trakta. Nosaukums cēlies no tatāru valodas çığır — ‘ceļš’ vai ‘izeja’. Jau 1592. gadā Čihirinai piešķirtas Magdeburgas tiesības ar ģerboni un atļauju diviem gadatirgiem gadā. No 1648. līdz 1712. gada pilsēta ir Čihirinas kazaku pulka centrs, bet no 1648. līdz 1660. gadam — hetmaņa Bohdana Hmeļnicka rezidence un hetmaņu valsts galvaspilsēta. 1797. gadā Čihirina nonāca Krievijas Impērijas sastāvā un kļūst par apriņķa pilsētu.
Čihirina ir hetmaņa Petro Dorošenko (Петро Дорошенко, 1627 – 1698) dzimtā pilsēta.