L'hermaphrodisme successif (ou séquentiel) est une forme d'hermaphrodisme correspondant à une acquisition des caractères sexuels mâles et femelles différée dans le temps. Il se retrouve aussi bien chez les animaux que chez les plantes, mais on préférera le terme dichogamie pour ces dernières.

Contrairement à l’hermaphrodisme simultané, la production des gamètes mâles et femelles s’effectue à deux temps distincts. Ce mode de reproduction peut être considéré comme un intermédiaire entre le gonochorisme et l'hermaphrodisme simultané, ces derniers étant les extrêmes d'un même continuum^[1].

On peut distinguer trois grandes tendances d’hermaphrodisme séquentiel : la protandrie (ou protérandrie) où l’individu est d’abord mâle puis devient femelle ; la protogynie (ou protérogynie) où l’individu est d’abord femelle puis devient mâle ; l’hermaphrodisme alternant où l’individu va changer de sexe plus d’une fois au cours de sa vie^[1].

Hypothèse d'apparition

La répartition de l’hermaphrodisme dans le règne animale est encore mal comprise, néanmoins certaines hypothèses se proposent d’expliquer l’apparition des différents types de sexualités au sein de certains clades. Une étude portant sur les crustacés suggère que l’hermaphrodisme séquentiel serait un hermaphrodisme secondaire issu du gonochorisme^[2]. Dans cette hypothèse, l’hermaphrodisme simultané est considéré comme le type de sexualité ancestrale dont est issu le gonochorisme^[2]. Des conflits génétiques liés à la détermination du sexe seraient ensuite apparus chez des individus gonochoriques, causés par des mutations ou des insertions de séquences parasites influant sur ces gènes de déterminations et créant un délai dans l’expression de ceux-ci, d’où la succession chronologique des phases sexuelles chez les hermaphrodites séquentiels^[2].

L'hermaphrodisme est la forme de mise en place des appareils reproducteurs la plus répandue chez les plantes à fleurs (Angiospermes). La dichogamie, la forme successive de l'hermaphrodisme, fait partie des traits évolutifs floraux mis en place par les Angiospermes pour faire face à la cohabitation des fonctions mâles et femelles au sein de la même fleur. Chez les Angiospermes, bien que la fréquence exacte de la dichogamie soit inconnue, des observations suggèrent une haute fréquence (87% d'espèces recensées sur 4277). Et bien que la fonction significative de la dichogamie reste encore incertaine, son rôle est toutefois reconnu comme important dans la biologie florale (Bertin and Newman, 1993) ^[3]. De nombreuses hypothèses sont posées, notamment l'implication de la dichogame dans la réduction de la dépression de consanguinité et la réduction de l'autofécondation, conséquences de la géinotogamie (pollinisation par le pollen d'autres fleurs de la même plantes). ^[4].

Sélection sur la fitness

Avantage de la taille

Chez les espèces animales hermaphrodites séquentielles, le changement de sexe a été expliqué par la différence de succès reproducteur(ou fitness) entre le sexe mâle et femelle pour une même taille ou un même âge donné(e) : c’est le size-advantage model proposé par Ghiselin (1969)^[1]. Si cette différence est significative au sein d’une espèce, la pression de sélection va alors s’exercer en faveur de l’hermaphrodisme séquentiel, car il sera plus avantageux pour un individu d’une certaine taille d’être d’un certain sexe à un moment donné. Plus l’allocation sexuelle sera grande pour un sexe, plus un individu de ce sexe aura intérêt à être gros pour s’assurer une fécondité importante. Il est donc opportun pour un individu de changer de sexe lorsque sa fitness pour la taille atteinte est inférieure à la fitness qu’il aurait en étant du sexe opposé^[1].

En parallèle chez les végétaux la dichogames a été un mécanisme initialement décrit comme permettant d'éviter l'autofécondation uniquement, en réduisant autofécondation (Darwin, 1862). Cependant ce mécanisme semblerait être un trait floral sélectionné pour d'autres raisons. En effet la réduction de l'interférence sexuelle (causé par la dichogamie) favorise le croisement chez les plantes auto-compatible (diminuant l'autofécondation) et pourtant ce trait se retrouve aussi chez les auto-incompatibles (absence d'autoféconder) (Bertin, 1993). La conservation de ce trait, notamment chez les auto-incompatibles, pourrait être expliqué par la morphologie des Angiospermes. En effet il semblerait que la réduction de l'interférence sexuelle entraine une meilleure dispersion du pollen et un meilleur développement des pistils, en diminuant la gêne physique et en permettant une meilleure allocation à la fonction sexuelle présente et ainsi augmenter la fitness de l'individu ^[5]. Soit plutôt comme un mécanisme général pour réduire l’impact de l’interférence pollen-pistil sur l’import et l’export du pollen (Lloyd & Webb, 1986; Barrett, 2002). Contrairement à l’hypothèse de l’évitement de la consanguinité, qui se focalisait sur la fonction femelle. Cette hypothèse d’interférence-évitement considère les fonctions des deux genres, et a été confirmée par un modèle de l'évolution de la dichogamie incluant la sélection sex-ratio, l'interférence anthère-stigma et la dépression de consanguinité, par la conservation de ce trait floral chez les auto-incompatibles dans l'évolution de la Dichogamie^[6].

Evitement de la dépression de consanguinité/export gamètes mâles

La dépression de consanguinité chez les végétaux est lorsque l'autofécondation devient désavantageuse, c’est-à-dire lorsque les descendants d'autofécondation possèdent une fitness de moindre qualité que celle de descendants de croisés. Ceci le plus souvent causé par des gènes délétères récessifs qui se retrouvent combinés chez les descendants homozygotes des consanguins. C'est pour cela que la dichogame semblerait conférer un certain avantage à la fitness, des auto-compatible, en évitant ce phénomène par le mécanisme sexuel qu'est la dichogamie. Cependant le rôle exact de la dépression de consanguinité dans l'évolution de la dichogamie reste incertain^[6].

Sélection sur la direction du changement de sexe

Protandrie favorisée

La qualité de la gamétogenèse chez la plupart des animaux mâles est peu variable selon leur taille, tandis que la gamétogenèse chez les femelles est souvent plus coûteuse en énergie et donc fonction de la taille en terme de qualité (taille des gamètes plus importante)^[7]. Un petit mâle pourra donc féconder un grand nombre de femelle, mais le succès reproducteur d’une petite femelle sera moindre car sa fécondité sera fortement dépendante de sa taille. Dans les cas où cette différence d’allocation sexuelle est très importante, la protandrie sera favorisé et les individus les plus gros (et donc les plus vieux) maximiserons leur fitness en étant de sexe féminin. Les observations effectuées à ce jours suggèrent que la protandrie est le mode d’hermaphrodisme séquentiel le plus répandu dans le règne animal^[2], on le retrouve chez un grand nombre d’espèces de mollusques (la crépidule par exemple).

Chez les angiospermes, des études suggèrent que le mode de pollinisation aurait un rôle fonctionnel dans l'évolution du type de dichogamie (Bertin and Newman, 1993). En effet les espèces protandres semblent avoir tendance à être pollinisé par des abeilles et des mouches, des facteurs biotiques. De plus, du fait de la durée de viabilité du pollen dans de nombreuses espèces, la protandrie ne semblerait pas très efficace comme adaptation pour éviter l'autopollinisation. Mais serait plutôt associée avec une architecture d'inflorescence particulière et un comportement de pollinisateurs pour réduire ainsi l'autofécondation et la réduction du pollen disponible pour l'export ^[8].

Protogynie favorisée

Chez les animaux, la protogynie sera favorisée principalement dans les systèmes sociaux régit par un mâle dominant. Seul les plus gros individus peuvent avoir un succès reproducteur important en tant que mâle, les plus petits ont donc intérêt à être femelle pour maximiser leur fitness et éviter la compétition. On peut observer ce système de reproduction chez beaucoup d’espèces de poissons des récifs coralliens ; lorsque le mâle dominant contrôlant le harem meurt, la plus grosse des femelles change de sexe et prends sa place^[1]. Elle est très répandue dans certaines familles de téléostéens.

La protogynie est supposée être un trait ancestral chez les Angiospermes (Endress, 1997) car ce trait aurait tendance à être groupé dans les familles à la base du branchement des Angiospermes. Ce trait semble être un moyen pour prévenir l'autofécondation (Lloyd and Webb, 1986). En effet, les ovules peuvent être fécondés par du pollen de sources externes, avant que la fleur ne présente son pollen. Et s'il reste des ovules non fécondés, ils peuvent l'être par autofécondation, lors de l'expulsion du pollen. De plus les plantes à fleurs protogynes sembleraient être préférentiellement pollinisé par le vent, facteur abiotique, hypothèse confirmé par le modèle de Pagel (1994) ^[8].

Alternant favorisé

Chez les angiospermes, ce type d’hermaphrodisme est assez rare^[1]. Arisaema triphyllum, par exemple, peut être soit mâle soit femelle au cours d’une saison de reproduction, son changement de sexe s’effectuant en réponse à l’environnement d’une saison sur l’autre.

Chez les animaux, l’hermaphrodisme alternant peut être accommodant pour la reproduction d’une population : chez certain poisson, le changement de sexe d’un individu va permettre de reformer une paire fonctionnelle dans le cas de la perte d’un partenaire ou d’assurer la reproduction lorsque la recherche de partenaire sexuel est trop dangereuse^[1]. Un autre exemple peut être observé chez l’huître, dont la capacité reproductive en tant que femelle est limité par la taille de la chambre de gestation et non pas par l’énergie disponible ; cette énergie en excès va être utilisé pour la production de sperme durant la période de « gestation » des œufs fertilisés^[1]. Ainsi, l’huître maximise sa fitness en étant successivement femelle (production œufs) puis mâle (spermatogenèse) au cours de son cycle de reproduction.

Facteurs du changement de sexe

Génétiques

D’un point de vue génétique, le changement de sexe chez les animaux est le plus souvent lié à l’âge ou à la taille de l’individu. Les différences en croissance et en taux de mortalité des sexes jouent également un rôle moteur dans l'hermaphrodisme séquentiel. Si un sexe a un taux de mortalité plus élevé, il est plus avantageux d'être du sexe opposé. Si un sexe a un taux de croissance plus élevé, il sera plus avantageux d'être de ce sexe en premier lieu.

Abiotiques

Il y a des avantages évolutifs à être un hermaphrodite séquentiel. La capacité à changer de genre en réponse aux pressions environnementales fait des hermaphrodites séquentiels des individus bien plus flexibles. Ils sont ainsi susceptibles de faire face à des situations qui pourraient conduire à une baisse de population voir à une extinction pour d’autres espèces. Différents paramètres environnementaux peuvent influer, comme la température, les ressources en nourriture, la salinité, la pollution … L’environnement peut ainsi influer le sex-ratio. C’est le déterminisme environnemental du sexe (ESD). Les peintures anti fouling, utilisées par les bateaux contiennent de l’étain- tributyle qui provoque le développement de caractères males chez les femelles source de stérilité chez certains gastéropodes (peusdo-hermaphrodisme).

Facteurs externes Organisation sociale du groupe : Densité de populaion : inversion sexuelle afin de répondre au dééquilibre constant du sex ratio => regulation du sex ratio

Pour certaines espèces aquatiques, l’organisation de la poulation engendre un changement de sexe. En effet, certaines espèces vivent en harem : un mâle domine les femelles et les juveniles. A la mort du mâles, des hormones de stress sont sécrétés induisant un chagement de sexe pour la femelle dominante.

Modification du milieu (Température, salinité, pollution) :

L’environnement peut moduler le sex ratio. Cest le déterminisme environnemental du sexe (ESD). Chez certains gastéropodes, Les peintures anti fouling, utilisées par les bateaux, l’étain- tributyle a povoqué le développement de caractères males chez les femelles d’ou la sterilité (peusdo-hermaphrodisme)

Facteurs internes : Poids et :ou age

Sociaux

On trouve ces facteurs du changement de sexe chez une multitude d’espèces animales, essentiellement marines. Ces facteurs sociaux sont principalement dus à des problématiques de sex-ratio au sein d'une population et peuvent ainsi se manifester dans des situations de déséquilibre des populations. C’est le cas de Thalassoma bifasciatum. C'est un petit poisson qui vit territorialement au niveau de récifs. Selon la taille du récif, il peut être présent un ou plusieurs mâles pour un harem de femelles. Il se caractérise par un hermaphrodisme séquentiel de type progynie. Au sein de ce harem, un ou plusieurs mâles (selon la taille du récif) seront dominants. Ainsi pour les autres individus de la population, la stratégie optimale consiste à commencer la vie comme femelle. Quand un mâle territorial meurt, la femelle la plus grande change de sexe et obtient ainsi le territoire qui s'accompagne du statut de mâle dominant. Les femelles changent ainsi de sexe en réponse à un manque de mâles à proximité.